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Une infection virale asymptomatique est associée à un taux de reproduction inférieur de l'hôte dans les populations de visons sauvages

Jun 12, 2023

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 9390 (2023) Citer cet article

Détails des métriques

De nombreux virus endémiques circulent dans des populations sans hôtes montrant des signes visibles de maladie, tout en ayant le potentiel d'altérer la survie ou la reproduction de l'hôte. Le virus de la maladie des visons des Aléoutiennes (AMDV) circule dans de nombreuses populations de visons d'Amérique (Neogale vison) dans ses aires de répartition indigènes et introduites. Dans cette étude, nous avons analysé comment l'infection à AMDV chez les visons d'Amérique femelles affecte la reproduction d'une population sauvage. Les femelles infectées par AMDV ont donné naissance à des portées significativement plus petites (5,8 petits) que les femelles non infectées (6,3 petits), ce qui signifie que la taille de leur portée a été réduite de 8 %. Les femelles plus grandes et les femelles d'un an avaient des portées plus grandes que les femelles plus petites et plus âgées. Il n'y avait pas de différences significatives dans la survie de la portée entière entre les femelles infectées et non infectées ; cependant, la survie de la progéniture jusqu'en septembre ou octobre dans les portées de femelles infectées était inférieure de 14 % à celle des portées de femelles non infectées. Ce lien négatif entre l'infection et le rendement reproducteur signifie que la maladie aléoutienne pourrait gravement affecter la population de visons sauvages. Cette étude augmente notre compréhension des menaces posées par la propagation des virus à la faune par les animaux de ferme ou les humains, soulignant que les virus circulant dans la faune, même en l'absence de manifestation clinique, peuvent être des moteurs importants de la dynamique des populations dans la faune.

Les maladies ont des ramifications importantes pour la densité et la répartition des populations d'animaux sauvages, la perte de diversité génétique et, par conséquent, pour la conservation. Les maladies émergentes peuvent entraîner des disparitions locales et, dans des cas extrêmes, même l'extinction d'espèces1. Les virus sont un agent pathogène qui, en peu de temps, peut provoquer une épidémie entraînant une diminution des densités de population par une mortalité massive. Ainsi, les épidémies de maladies virales suscitent un grand intérêt et sont souvent bien décrites dans la littérature2, par exemple la mortalité massive des phoques causée par le virus de la maladie de Carré3. Les épidémies peuvent affecter de nombreuses espèces différentes à différents niveaux trophiques, ce qui peut modifier considérablement la structure de l'écosystème (par exemple, la rage affecte à la fois les prédateurs supérieurs, tels que les loups, et les mésoprédateurs, comme les renards). De nombreux virus endémiques circulent dans des populations sans signes visibles de maladie chez les hôtes4, tout en ayant un effet biologiquement significatif sur l'hôte. Bien que ces souches virales aient le potentiel de modifier la condition physique de l'hôte, la taille de la population hôte peut ne pas diminuer à court terme en raison d'une réponse compensatoire dans la partie non infectée de la population. À long terme, cependant, par une reproduction réduite ou une mortalité accrue, les virus endémiques peuvent réduire considérablement l'abondance des hôtes5. Pourtant, peu d'études ont exploré comment une infection virale non mortelle affecte la condition physique, et en particulier la survie et/ou la reproduction, des hôtes sauvages.

Selon le « principe d'allocation » du temps et de l'énergie6, le coût énergétique de la réponse immunitaire à une infection virale peut concurrencer d'autres événements de l'histoire de la vie, comme la reproduction, pour des ressources corporelles limitées7. Par conséquent, le coût de la réponse immunitaire peut amener les femelles infectées à avoir des portées plus petites. En effet, des études ont décrit les effets de l'infection virale sur le rendement reproducteur chez les mammifères d'élevage8, mais on sait peu de choses sur son impact sur les espèces sauvages9. L'étude de l'effet d'un virus sur la reproduction est difficile car un certain nombre de facteurs affectant la reproduction chez la faune sauvage peuvent masquer les effets subtils de l'infection virale. Les caractéristiques de la mère, telles que sa taille, son âge ou sa condition physique, sont des facteurs importants affectant le rendement reproducteur. Les femelles plus grosses donnent généralement naissance à des portées plus grandes10, et les femelles plus jeunes ont tendance à être moins productives que les plus âgées (hypothèse d'investissement terminal)11,12. Cependant, la reproduction peut également diminuer chez les femelles plus âgées (hypothèse de sénescence reproductive13) ou augmenter avec l'augmentation de la capacité et de l'expérience de reproduction (hypothèse de contrainte)14. De plus, la variation spatiale et temporelle de l'abondance de nourriture ou la compétition intraspécifique (densité de population) peuvent également affecter le rendement reproducteur, en particulier chez les éleveurs à revenu, pour qui la reproduction est liée à l'utilisation du revenu énergétique actuel15. Enfin, différentes méthodes utilisées pour déterminer la taille de la portée peuvent donner différentes mesures du rendement reproducteur, même chez un seul individu, car différentes méthodes prennent généralement des mesures à différentes phases du processus de développement reproducteur16. Généralement, le comptage des embryons donne des estimations de taille de portée plus élevées que le comptage des cicatrices placentaires (voir l'explication détaillée dans la section "Matériels et méthodes")16. Ainsi, ces paramètres (caractéristiques de la mère et méthode utilisée) doivent être pris en compte lors de la quantification de l'impact du statut infectieux d'une femelle sur la taille de la portée.

La taille de la portée n'est qu'un aspect des performances de reproduction; un autre est la survie des petits à une vie indépendante (maturité), qui peut être affectée par une interaction entre l'état corporel de la mère et son état de santé17. Les données sur la survie des petits sont limitées pour certains mammifères, en particulier ceux qui ont un mode de vie insaisissable, et sont principalement disponibles pour les grands mammifères vivant dans des habitats ouverts12,18,19. Cela est lié à la facilité relative d'étudier la survie des petits chez ces espèces grâce à des observations sur le terrain de femelles munies d'un collier émetteur avec des petits20. Dans notre étude, nous avons utilisé une méthode indirecte pour estimer la survie des petits par rapport au statut infectieux des femelles. À cette fin, nous avons analysé les relations généalogiques inférées entre les femelles et les ensembles d'individus subadultes capturés. Inférer des relations généalogiques basées sur la disponibilité de marqueurs génétiques tels que les loci microsatellites et les polymorphismes nucléotidiques simples peut compléter les méthodes traditionnelles d'étude de la reproduction des mammifères21. Cette approche ne mesure pas directement le taux de survie des descendants, car il n'est pas possible d'attraper tous les descendants survivants, d'autant plus qu'ils peuvent se disperser avant d'être capturés. Cependant, en supposant que la proportion de descendants non capturés est la même pour les portées de femelles infectées par le virus et non infectées, il est possible d'évaluer l'effet de l'état de santé des femelles sur la survie des descendants.

Le vison d'Amérique (Neogale vison), carnivore de taille moyenne, est une espèce envahissante originaire d'Amérique du Nord qui a été introduite en Europe, en Asie et en Amérique du Sud22. En Europe, le vison a été introduit dans les parties orientale et occidentale du continent pour différentes raisons et de différentes manières. Il a été volontairement introduit dans l'ex-Union soviétique via le lâcher de plus de 20 000 visons d'Amérique sur plus de 200 sites entre 1930 et les années 197023. Au cours des années suivantes, les populations de visons se sont développées dans toute l'Europe centrale. En Europe occidentale et septentrionale, l'espèce a été importée pour être reproduite dans des fermes à fourrure à la fin des années 1920. La fuite accidentelle de visons des fermes a conduit à l'établissement de populations sauvages dans de nombreux endroits à travers l'Europe qui ont progressivement élargi leur aire de répartition. L'aire de répartition du vison d'Amérique en Europe continue de s'étendre24.

Après l'introduction du vison d'Amérique en Europe, le virus de la maladie des visons des Aléoutiennes (AMDV) a d'abord été transmis à des individus élevés en ranch en 194625, puis à des visons sauvages via des évadés de ferme. L'AMDV est un parvovirus hautement contagieux appartenant au genre Parvovirus, famille des Parvoviridae26. En raison de la petite taille de leur génome, les parvovirus utilisent un vaste répertoire de stratégies génétiques pour améliorer leur potentiel de codage et de diversité26. Il existe des connaissances substantielles sur les effets de l'AMDV sur les visons d'élevage à fourrure8,27,28,29. La maladie aléoutienne (MA) est souvent mortelle pour les visons et provoque de multiples syndromes cliniques, tels que la pneumonie interstitielle aiguë, la plasmacytose, l'hypergammaglobulinémie, la glomérulonéphrite à médiation par les complexes immuns et l'artérite28,30. Le vison atteint peut présenter un large éventail de signes cliniques, notamment une perte de poids, un pelage en mauvais état, un dysfonctionnement des organes et des anomalies neurologiques28. La virulence de la souche virale, qui peut aller de non virulente à extrêmement virulente28, ainsi que des facteurs liés à l'hôte tels que l'âge et le génotype, déterminent la gravité des symptômes, qui peuvent aller de subcliniques à mortels26,31. En plus de la mortalité directe chez les adultes, les infections à AMDV peuvent entraîner une diminution de la fertilité et des avortements spontanés29,32. De plus, l'infection à AMDV chez le vison nouveau-né provoque une pneumonie interstitielle aiguë d'évolution rapide avec un taux de mortalité élevé, qui varie entre 30 et 100 % selon la souche virale33. L'AMDV peut persister dans les tissus des visons et on estime que jusqu'à un quart des visons éliminent complètement le virus34. Cependant, la virémie dans le sang, les matières fécales et la bouche peut être transitoire35,36.

Le DMLA a été signalé chez des visons d'élevage et sauvages dans de nombreuses régions d'Amérique du Nord, d'Asie et d'Europe37,38,39,40,41. Il a été constaté que la prévalence de l'AMDV dans les populations sauvages (d'Amérique du Nord) et sauvages (d'Europe) variait d'une région à l'autre, atteignant jusqu'à 92 %37,39 et, dans certaines régions, fluctuait dans le temps avec un pic de prévalence tous les 3 ans. –4 ans37. L'AMDV a également été signalé chez de nombreuses autres espèces de carnivores en Amérique du Nord et en Europe, notamment chez divers Mustélidés (chez 10 espèces), mais aussi chez certains Procyonidés, Méphitides ou Félidés38,42,43,44,45,46. Le virus s'est également propagé à des espèces menacées, comme le vison d'Europe (Mustela luterola), accélérant potentiellement la diminution de ses densités42. Les visons sauvages infectés par l'AMDV présentaient un indice d'état corporel inférieur et une hypertrophie de la rate, du foie et des reins, ce qui indique potentiellement que l'AMDV réduit la condition physique du vison37. Cependant, malgré la propagation sauvage de l'AMDV parmi les carnivores et sa forte prévalence, il existe peu de preuves que l'AMDV ait un effet néfaste sur la condition physique du vison d'Amérique sauvage ou d'autres carnivores, en particulier sur leur survie ou leur reproduction.

Le but de notre étude était d'analyser comment l'infection AMDV affecte la reproduction du vison d'Amérique sauvage. Nous nous attendions à ce que l'infection par l'AMDV réduise le rendement reproducteur des visons en réduisant (a) le nombre de petits par femelle (taille de la portée), (b) le nombre de femelles dont au moins un petit a survécu plus de 4 mois (un indicateur de mortalité de la survie globale portée-portée), et (c) la proportion de petits qui ont survécu plus de 4 mois (survie des petits). Nous avons analysé séparément la survie des portées et des petits, car ces mesures peuvent indiquer des effets différents du virus sur la reproduction. La maladie aléoutienne peut faire en sorte que les femelles infectées ne donnent pas naissance à des petits vivants ou que leurs petits meurent peu après la mise bas, comme on l'observe fréquemment dans les fermes. Cela peut également réduire la survie des petits visons après que les jeunes sont directement infectés par le virus, ou potentiellement lorsque les femelles infectées fournissent aux petits moins de nourriture. Pour tenir compte des caractéristiques des mères affectant la reproduction, nous avons également inclus la taille et l'âge de la femelle dans les analyses.

Nous avons collecté 1187 carcasses de visons sauvages (717 mâles et 470 femelles) dans 4 parcs nationaux de deux régions : l'est (parc national de Biebrza—BNP et parc national de Narew—NNP) et l'ouest de la Pologne (parc national de Drawa—DNP et parc national de Warta Mouth). Parc—WMNP). Ces parcs nationaux sont des écosystèmes bien préservés comprenant une variété d'habitats aquatiques : grands fleuves (WMNP), rivières de taille moyenne (BNP et NNP), et rivières et lacs (DNP). Les types d'habitats dominants dans ces sites d'étude sont les vallées fluviales ouvertes et/ou les forêts. Les visons ont été enlevés dans les quatre parcs nationaux dans le cadre de programmes de contrôle des espèces envahissantes inclus dans les plans de conservation de chaque parc national, qui avaient été approuvés par le ministère de l'Environnement. Les visons ont été capturés à l'aide de pièges à cage en treillis métallique appâtés avec du poisson et vérifiés une fois par jour. Les animaux capturés ont été expédiés sans cruauté par un vétérinaire utilisant une surdose d'anesthésique, congelés généralement dans les 1 à 2 h et stockés à − 20 ° C pendant 2 à 10 mois avant la dissection. Certains visons ont également été capturés sur la route aux abords des parcs nationaux. Les visons ont été collectés en deux saisons (hors reproduction—septembre-janvier, et reproduction—février-août) entre 2007 et 2020.

Les visons ont été disséqués et le tissu musculaire, le crâne et l'utérus ont été extraits. Pour chaque crâne, nous avons mesuré la longueur condylobasale (CBL) avec un pied à coulisse électronique (avec une précision allant jusqu'à 0,01 mm) comme indice de la taille du corps féminin. L'âge des visons a été estimé en analysant les canines supérieures en deux étapes. Des canines de vison ont été extraites des crânes et radiographiées, ce qui a permis de répartir les individus en deux classes d'âge (jeunes et plus de 10 mois) selon la proportion de pulpe dans les dents47. Ensuite, les visons âgés de plus de 10 mois ont été envoyés à un laboratoire commercial, Matson's Laboratory (PO Box 308, Milltown, MT 59851, USA), pour une détermination précise de leur âge en fonction des augmentations annuelles des couches de ciment dentaire.

En Europe, la saison des amours du Vison d'Amérique dure de février à mi-avril48,49,50,51. Il n'y a qu'un seul cycle d'œstrus par an et la gestation dure de 40 à 70 jours (en moyenne 50 jours)52,53. La taille de la portée a été obtenue en comptant le nombre d'embryons et le nombre de cicatrices placentaires dans l'utérus. Le nombre d'embryons n'a été déterminé que pour les femelles abattues en avril, et nous avons supposé que toutes les naissances de notre étude avaient eu lieu le 1er mai. Chaque embryon implanté dans l'utérus laisse une cicatrice placentaire ; cependant, ces cicatrices ne restent visibles que quelques mois (3 à 5 mois) après la parturition, car les tissus utérins se régénèrent, après quoi le nombre de cicatrices placentaires ne représente pas exactement le nombre de petits dans une portée54. La coloration de l'utérus augmente la fiabilité du nombre de cicatrices placentaires même jusqu'à 7 à 8 mois après la parturition55. Par conséquent, nous avons ouvert longitudinalement les cornes utérines et coloré les utérus selon le protocole décrit par Fournier-Chambrillon et al.55. Comme le nombre de cicatrices placentaires n'est pas fiable après 8 mois, même avec une coloration55, nous avons compté le nombre de cicatrices placentaires uniquement chez les femelles abattues entre mai et décembre. Deux observateurs (MK-S. et AZ) ont indépendamment examiné chaque utérus après coloration. Lorsque le nombre de cicatrices placentaires variait entre des comptages indépendants, les utérus ont été réanalysés pour parvenir à un consensus. Certains utérus s'étaient décomposés au moment de l'examen et étaient devenus noirs après la coloration. Dans ces cas, il n'a pas été possible de compter leur nombre de cicatrices et elles ont été retirées des analyses.

Le statut d'infection par le AMDV chez les visons femelles a été analysé à l'Université d'Helsinki, Département de virologie et Département des biosciences vétérinaires, et les méthodes ont été décrites en détail précédemment37,56. En bref, le sang du tissu a été absorbé sur du papier filtre et stocké à - 20 ° C. Pour les tests, des papiers filtres (5 mm de diamètre) ont été incubés o/n dans 100 µl de PBS + 0,5 % BSA + 0,05 % Tween 20 et testés avec AMDV VP2 ELISA56. Les seuils ELISA ont été déterminés en testant un panel de 10 échantillons négatifs en sept répétitions et en ajoutant 2 écarts-types à l'absorbance moyenne.

Nous avons calculé deux indices pour comparer le succès reproducteur des femelles et analyser l'aptitude de la progéniture entre les femelles infectées et non infectées par AMDV : (1) le nombre de femelles reproductrices pour lesquelles au moins un petit ≥ 4 mois a été abattu, et (2) la proportion d'animaux abattus. chiots âgés de ≥ 4 mois par rapport au nombre de cicatrices placentaires enregistrées chez la mère supposée. Pour les obtenir, nous avons extrait l'ADN de 1187 échantillons de tissus de vison à l'aide d'un kit DNeasy Blood and Tissue (Qiagen) en suivant les instructions du fabricant. Vingt et un locus microsatellites développés pour le vison ont été utilisés pour génotyper les individus; les détails des marqueurs utilisés et les protocoles d'amplification et de séquençage ont été décrits par Zalewski et al.57.

Pour chaque femelle qui a mis bas, le nombre de petits qui ont survécu au moins 4 mois a été déduit d'une analyse généalogique effectuée dans COLONY 2.0.6.858. Sur la base du sexe, de l'âge et de la date de décès des visons, les visons ont été séparés en groupes de candidats mères (> 1 an), pères et progéniture, pour chaque année et séparément pour chaque région : ouest (WMNP et DNP) et est (BNP et NNP). Seules les femelles tuées entre septembre et décembre étaient considérées comme des candidates pour les mères, car nous avons supposé que les femelles éliminées entre mai et août n'auraient pas été en mesure d'élever leur progéniture jusqu'à l'indépendance. La filiation a été attribuée en utilisant le maximum de vraisemblance, et ce processus implique de déduire les génotypes les plus probables des parents non échantillonnés pour construire un pedigree. Nous avons adopté une approche conservatrice pour atténuer l'incertitude associée à la réalisation d'une analyse basée sur la généalogie d'une population sauvage avec un échantillonnage partiel des individus et du génome, ainsi que l'incertitude autour des niveaux de polygamie chez les deux sexes et de consanguinité - deux facteurs qui sont connus pour influencer la fiabilité des analyses généalogiques59. Nous avons sélectionné les paramètres de vraisemblance les plus stricts pour les exécutions COLONY et n'avons considéré que les affectations avec des probabilités ≥ 0,7.

Premièrement, nous avons analysé la variation de la taille des portées des femelles infectées et non infectées à l'aide d'un modèle linéaire généralisé (GLM) avec une famille quasipoisson. Nous avons sélectionné la famille quasipoisson car l'inspection des parcelles de diagnostic pour d'autres familles (par exemple, Poisson) a montré des signes de sous-dispersion (testé à l'aide du package DHARMa60). Nous avons également ajusté un modèle additif général avec une famille à double poisson (Package gamlss)61, et en inspectant les diagrammes de diagnostic du modèle, nous avons constaté que les deux modèles s'ajustaient bien aux données. Les deux modèles ont donné des résultats très similaires; par conséquent, nous n'avons présenté que la sortie du GLM. Cinq variables explicatives ont été incluses dans le modèle complet : (1) statut infectieux de la femelle (facteur à deux niveaux : infecté et non infecté), (2) longueur condylobasale comme indice de la taille de la femelle, (3) site d'étude (les quatre parcs nationaux ) pour tenir compte des différences potentielles d'habitat et de base de nourriture entre les sites, (4) l'âge des femelles à la parturition (facteur à deux niveaux : les femelles d'un an et les femelles plus âgées) et (5) la méthode d'évaluation de la taille de la portée (à deux niveaux : à l'aide d'embryons ou d'embryons placentaires). cicatrices). Nous avons également testé une interaction bidirectionnelle entre le statut d'infection et la saison (reproductrice et non reproductrice) pour tenir compte de l'incertitude associée à l'inclusion potentielle de femelles faussement positives dans les analyses. Cependant, cette interaction n'était pas significative et a donc été exclue du modèle final.

Nous avons ensuite testé les hypothèses selon lesquelles les femelles non infectées réussiront à élever au moins un petit, et qu'au contraire, soit les femelles infectées ne donneront naissance à aucun jeune vivant, soit toute la portée mourra après la mise bas, comme cela est souvent observé dans les élevages. Pour tester ces prédictions, nous avons effectué un GLM avec une distribution binomiale avec comme variable de réponse l'attribution (1) de tout ou pas de jeune (0) à chaque femelle par les analyses COLONY (voir description ci-dessus) et quatre variables explicatives : (1 ) statut d'infection des femelles, (2) site d'étude, (3) âge de la femelle à la parturition (facteur à deux niveaux : femelles d'un an et femelles plus âgées), car le manque d'expérience dans l'élevage des petits chez les femelles d'un an pourrait entraîner un succès de reproduction plus faible et (4) le nombre de descendants candidats (individus de moins de 10 mois au cours d'une année donnée) inclus dans l'analyse généalogique dans chaque région (est ou ouest). Le nombre de descendants candidats a été inclus dans le modèle pour tenir compte des probabilités variables d'assigner des descendants aux femelles en raison des différences d'effort d'abattage entre les années et les régions. Nous nous attendions à ce qu'avec l'augmentation du nombre de descendants réformés, la probabilité d'attribuer au moins un descendant augmenterait. Nous avons ensuite vérifié les résidus et la dispersion des modèles à l'aide du package DHARMa60.

Enfin, nous avons testé l'hypothèse selon laquelle le taux de survie des jeunes dans les portées de femelles infectées est inférieur à celui des portées de femelles non infectées. Pour tester cette prédiction, nous avons effectué un GLM avec une distribution quasi-binomiale, la variable de réponse étant la proportion de chiots potentiels mis au monde par la femelle (nombre de cicatrices placentaires) par rapport au nombre de descendants attribués à la femelle, tel que déterminé par l'analyse du pedigree. Comme dans le modèle précédent, nous avons inclus cinq variables explicatives : (1) statut infectieux de la femelle (deux niveaux : infecté et non infecté), (2) site d'étude (les quatre parcs nationaux), (3) âge de la femelle à la parturition (deux -niveau), et (4) le nombre de descendants candidats inclus dans l'analyse généalogique chaque année dans chaque région. Nous avons effectué l'analyse dans le package 'mgcv'62 implémenté dans R v 4.2.263.

Dans les années 2007-2020, un total de 470 femelles ont été capturées, dont 214 individus sexuellement immatures (< 11 mois) ne se sont pas reproduits et 256 individus matures (> 11 mois) se sont potentiellement reproduits l'année de la capture. Parmi les femelles potentiellement reproductrices, 164 ont été capturées entre le 15 avril et le 31 décembre, et ces femelles ont été utilisées pour évaluer les performances de reproduction, tandis que 82 ont été capturées entre le 1er février et le 14 avril. Chez dix femelles, les utérus étaient incomplètement extraits ou dégradés, et donc, ces individus n'ont pas été inclus dans les analyses (voir section "Matériels et méthodes"). Pour les 159 femelles (96,9 %) qui se sont potentiellement reproduites au cours des années données, la taille de la portée a été évaluée en utilisant le nombre d'embryons pour 36 femelles et en utilisant le nombre de cicatrices placentaires pour 123 femelles. Les cinq autres femelles âgées de plus de 11 mois (3,1 %) ne se sont pas reproduites, car aucune cicatrice placentaire ou embryon n'était visible dans leur utérus.

La taille moyenne de la portée était de 5,9 (calculée à partir d'un ensemble de données combinant les résultats des deux méthodes de calcul de la taille de la portée) et variait de 3 à 11 (SE = 0,11, SD = 1,4). La taille de la portée prédite par le GLM variait en fonction de la taille de la femelle, du statut infectieux, de l'âge à la parturition et de la méthode d'attribution de la taille de la portée (Fig. 1, Tableau 1). La taille de la portée augmentait avec l'augmentation de la taille des femelles : les femelles avec un CBL de 55 mm avaient 5,0 (IC à 95 % 4,4-5,7), tandis que les femelles avec un CBL de 67 mm avaient 6,9 (IC à 95 % 6,1-7,9) petits par portée en moyenne (p = 0,077) , et les femelles d'un an ont donné naissance à des portées plus importantes (6,1, IC à 95 % 5,8–6,3) que les femelles plus âgées (5,6, IC à 95 % 5,3–5,9 ; p = 0,0217 ; Fig. 1). Les femelles infectées par AMDV ont mis au monde des portées significativement plus petites que les femelles non infectées (5,8, IC à 95 % 5,5–6,0 et 6,3, IC à 95 % 5,9–6,7, respectivement ; p = 0,0461). La taille de la portée calculée sur la base du nombre d'embryons dans un utérus était plus grande que celle basée sur le nombre de cicatrices placentaires. La taille des portées ne variait que légèrement entre les parcs nationaux; il y avait une différence significative dans la taille de la portée uniquement entre le WMNP et le BNP (Fig. 1, Tableau 1).

Taille de la portée des visons en réponse au statut d'infection par le virus de la maladie du vison des Aléoutes (femelles AMDV, Uninf non infectées et femelles infectées par l'Inf), taille corporelle (longueur condylobasale du crâne CBL en mm), âge (1 an ou plus), méthodes d'évaluation de la taille de la portée (calculée sur sur la base du nombre d'embryons ou de cicatrices placentaires) et le site d'étude (WMNP Warta Mouth National Park, DNP Drawa National Park, BNP Biebrza National Park, NNP Narew National Park). Les barres et les grisés indiquent les intervalles de confiance à 95 %.

Le nombre total de descendants candidats utilisés dans l'analyse généalogique était de 599 dans la région NE et de 356 dans la région NW (955 au total pour les deux régions), mais le nombre dans chaque région variait chaque année de 9 à 118 (une moyenne de 68 descendance/région/année). Sur les 159 femelles pour lesquelles la taille de la portée était connue, 111 ont été capturées à l'automne, ce qui aurait laissé suffisamment de temps depuis la parturition pour que la femelle ait élevé sa progéniture jusqu'à l'indépendance. Parmi celles-ci, 103 femelles se sont vu attribuer une progéniture dans les analyses généalogiques (des années 2009 à 2016), tandis que huit femelles ont été exclues de l'analyse, car le nombre de progénitures candidates capturées dans un parc donné au cours d'une année donnée était trop faible (> 10) et l'attribution d'une progéniture à ces femelles à l'aide des analyses de pedigree aurait pu donner des résultats biaisés. Un total de 153 descendants ont été attribués à 64 femelles (62% des femelles analysées) et le nombre moyen de petits était de 2,4 frères et sœurs maternels avec une fourchette de 1 à 6. En aucun cas, plus de chiots n'ont émergé des analyses de pedigree qu'il n'en a été compté sur la base des cicatrices placentaires. La proportion moyenne de chiots assignés par portée était de 0,26 en incluant les portées sans chiots assignés, et de 0,42 pour les portées avec au moins un petit assigné.

La probabilité d'attribuer au moins un petit à une femelle reproductrice donnée prédite à partir du GLM ne différait pas avec le statut d'infection AMDV de la femelle. La probabilité d'attribution était de 0,76 (IC à 95 % 0,55-0,89) pour les femmes non infectées et de 0,57 (IC à 95 % 0,45-0,68) pour les femmes infectées. Par conséquent, le statut d'infection n'a pas affecté la survie de la portée (p = 0,1148). La probabilité d'attribuer au moins un petit à une femelle reproductrice n'était positivement liée qu'au nombre de descendants capturés dans chaque parc national chaque année, qui était lié à l'effort d'abattage au cours de diverses années (tableau 1).

Le GLM a montré que la proportion de petits attribués lors de l'analyse généalogique par rapport à la taille de la portée dépendait du statut d'infection par l'AMDV femelle et du nombre de descendants candidats capturés dans un parc national donné au cours d'une année donnée (Fig. 2, Tableau 1). Les analyses généalogiques ont attribué une proportion plus faible de petits par rapport à la taille de la portée aux femelles infectées (0,21 ; IC à 95 % 0,16-0,28) qu'aux femelles non infectées (0,35 ; IC à 95 % 0,24-0,47 ; p = 0,0344). Ces résultats ont démontré que 14 % de descendants en moins survivaient dans les portées de femelles infectées que dans celles de femelles non infectées. La proportion de petits attribués à une femelle augmentait à mesure que le nombre de descendants candidats capturés dans le parc national au cours d'une année donnée augmentait (Fig. 2). La proportion de petits attribuée à une femelle ne dépendait pas de son âge et ne différait pas non plus entre les parcs nationaux (Fig. 2, Tableau 1).

Survie des petits visons au sein de la portée (proportion de descendants attribués à la femelle par rapport à la taille de la portée) en réponse au statut d'infection par le virus de la maladie des visons des Aléoutiennes de la femelle (femelles AMDV, Uninf non infectées et Inf infectées), nombre de descendants candidats inclus dans l'analyse du pedigree dans chaque région (est ou ouest), âge de la femelle (femelle d'un an ou plus âgée), méthodes d'évaluation de la taille de la portée (calculée en fonction du nombre d'embryons ou de cicatrices placentaires) et site d'étude (WMNP Warta Mouth National Park, DNP Drawa National Park, BNP Biebrza Parc National, Parc National NNP Narew). Les barres et les grisés indiquent les intervalles de confiance à 95 %.

A notre connaissance, les résultats de la présente étude sont les premiers à montrer une relation négative entre une infection par un AMDV circulant dans une population sauvage et une réduction de la reproduction chez les hôtes femelles (réduction de la taille de la portée et de la survie des petits dans les portées). L'effet était plus fort sur la survie des petits (14 %) que sur la taille de la portée (8 %). Nos résultats ont également révélé que la taille de la portée était liée à la taille des femelles (les femelles plus grandes avaient des portées plus grandes) et à l'âge (les femelles se reproduisant au cours de leur première année avaient des portées plus grandes que les femelles plus âgées). Il n'y avait pas de différences significatives dans la survie de la portée entière entre les femelles infectées et non infectées ; par conséquent, il n'y avait aucune preuve que l'AMDV cause la mortalité de portées entières, comme on l'observe souvent chez le vison d'Amérique gardé dans les fermes. Une grande proportion de femelles dans les quatre parcs nationaux se sont reproduites, ce qui implique que l'infection par AMDV n'a pas empêché les femelles de se reproduire.

Le nombre de petits dans les portées de vison d'Amérique varie considérablement : de 2 à 17 petits (habituellement de 4 à 8 petits), avec une moyenne de 7 petits par femelle chez le vison d'élevage52,54,64. La taille moyenne des portées dans les populations sauvages, basée sur le nombre de cicatrices placentaires ou le nombre d'embryons, varie entre 5,5 et 7,6 petits, et 6,3 petits en moyenne55,65,66,67,68,69, et nos résultats sont cohérents avec ces découvertes. La variation de la taille de la portée des visons peut être liée à divers facteurs externes (disponibilité de la nourriture et densité de population) ou aux caractéristiques des mères51,66. Notre étude a montré que la taille de la portée dépendait de deux caractéristiques des mères : leur taille et leur âge. Premièrement, les femelles plus grandes avaient en moyenne deux petits de plus que les plus petites. Généralement, les femelles plus grandes ont des portées plus importantes chez les mammifères10,70,71. Cependant, une relation négative entre la taille corporelle des femelles et la taille de la portée a été constatée dans les élevages de visons, et la sélection artificielle des visons de plus grande taille a réduit le nombre de petits par femelle72,73,74. Deuxièmement, la taille des portées variait significativement en fonction de l'âge des femelles, les femelles d'un an ayant des portées plus grandes que les femelles plus âgées. De même, on a observé que les femelles d'un an avaient des portées plus importantes dans une population sauvage en Écosse, et les auteurs de cette étude ont suggéré que cette réduction de la taille de la portée témoigne de la sénescence des femelles66. Mais une réduction de la taille de la deuxième portée d'une femelle pourrait également être liée à l'adoption d'une stratégie de reproduction conservatrice75. Comme les coûts de reproduction sont élevés, pour augmenter la survie et maintenir une masse corporelle stable, les visons peuvent investir moins dans leur deuxième portée. Cette explication est étayée par des observations de visons d'élevage, où les femelles de deux ans dans des conditions de forte abondance de nourriture se sont souvent avérées avoir des tailles de portée plus grandes et non plus petites8,76,77,78 ou qui ne variaient pas de celles des femelles de autres âges52,74. Seules quelques études ont montré que les femelles de première année ont des portées plus importantes que les femelles de deuxième et de troisième année chez les visons d'élevage79,80. Dans les fermes, on a observé que les femelles de 7 ans subissaient une réduction drastique de la taille de la portée52, ce qui peut indiquer la sénescence des visons femelles à cet âge. Une stratégie de reproduction prudente est typique des espèces à longue durée de vie. Le long du continuum du cycle biologique lent-rapide, le vison d'Amérique se situe à l'extrémité rapide, car il se caractérise par une fécondité élevée par unité de temps (par exemple, la fécondité annuelle), un âge précoce à la première reproduction et une durée de vie relativement courte. Des réductions de la taille des portées par rapport aux tailles des portées précédentes ont également été décrites chez d'autres espèces à cycle biologique rapide, comme les lièvres81.

L'objectif principal de notre étude était d'analyser l'influence de l'AMDV sur la reproduction des visons. Nous avons constaté que les femelles sauvages infectées ont des portées significativement plus petites que les femelles non infectées (5,8 contre 6,3 petits, respectivement, soit 8 % de moins). A notre connaissance, aucune étude n'a encore rapporté une telle corrélation négative entre le statut d'infection AMDV de la femelle et la taille de la portée dans les populations sauvages. Une étude menée dans des fermes à l'aide de deux ensembles de données différents a présenté l'AMDV comme ayant des effets variables sur les résultats de reproduction des visons : dans le premier cas, l'étude a déterminé que l'effet du statut d'infection par l'AMDV femelle sur la taille de la portée était faible et non significatif (5,2 contre 5,1 petits dans femelles non infectées et infectées respectivement), et dans le second, la taille de la portée a été réduite en moyenne de 5 % chez les visons infectés par rapport aux visons non infectés8. D'autres études ont rapporté que l'AMDV peut avoir un impact beaucoup plus important sur la reproduction. La taille moyenne des portées de visons dans les fermes exemptes d'AMDV était de 5,8 petits par portée, alors que dans d'autres où une forme subclinique de MA a été confirmée, la taille des portées n'était que de 3,1 à 3,4 petits, soit une réduction de 45 %82. Le degré de réduction de la taille des portées peut dépendre de la souche virale et/ou de la résistance des femelles au virus, déterminée par leur génotype. Il est également probable que le moment de l'infection par le AMDV par rapport à la phase de reproduction du vison soit important. Être infecté par le virus pendant la grossesse entraîne une réduction significativement plus importante de la taille de la portée par rapport à être infecté avant l'accouplement32. La diminution de la taille des portées chez les femelles infectées est conforme au « principe d'allocation » du temps et de l'énergie6 et cela peut amener les femelles infectées à investir moins d'énergie dans la reproduction et donc à avoir des portées plus petites que les femelles non infectées83.

Le rendement reproducteur est lié à la taille de la portée, mais aussi à la survie des petits jusqu'à l'indépendance. Dans nos analyses, nous avons attribué moins de petits aux femelles infectées qu'aux femelles non infectées, ce qui montre que le taux de survie des petits dans les portées de femelles infectées était inférieur de 14 % à celui des femelles non infectées. Comme les femelles infectées peuvent transmettre le virus aux petits29, la mortalité des individus subadultes avant septembre/octobre (période où les visons ont été capturés sur le terrain) dans les portées de femelles infectées peut être élevée. En effet, l'impact le plus souvent décrit de l'AMDV sur le rendement reproducteur des visons dans les élevages est une augmentation de la mortalité des petits après la parturition. On a observé que les femelles infectées dans les fermes présentaient un taux plus élevé de résorption embryonnaire, de décès et d'avortement27,29. De plus, dans les portées de femelles non infectées, des études ont observé que la mortalité des petits au cours des 45 premiers jours était de 6 à 15 %, mais dans celles des femelles d'élevage infectées par l'AMDV, elle est passée à 30 à 50 %, atteignant même plus de 90 % pour les animaux hautement infectés. souches virulentes28,33. Ces résultats montrent que la mortalité des petits visons varie selon les différentes souches virales. Nos résultats suggèrent que l'infection AMDV n'a pas empêché la femelle d'avoir une portée (97% des femelles se sont reproduites), ni n'a causé la mortalité de toute la portée. Une proportion tout aussi élevée de femelles reproductrices a été observée en Écosse, 81 %66. Dans les élevages, cependant, la proportion de femelles non reproductrices était plus élevée (38 %) pour les femelles infectées que pour les femelles non infectées (20 %)8.

Nos résultats ont montré que l'infection par l'AMDV réduit la condition physique du vison d'Amérique en réduisant la reproduction d'un total de 22 %, causée par une réduction de la taille de la portée et une augmentation de la mortalité des petits. Lors de l'analyse de l'effet de l'infection virale sur la taille de la portée, nous avons déterminé le statut infectieux AMDV des femelles qui avaient été abattues à l'automne et avons supposé que ces femelles auraient eu le même statut infectieux au printemps précédent. Les femelles pourraient avoir été infectées plus tard au cours de l'été ou de l'automne suivant. Cependant, en supposant que les femelles non infectées ont des portées plus grandes, les inclure parmi les femelles infectées (avec des portées plus petites) n'aurait fait qu'affaiblir l'effet négatif observé de l'infection virale sur la taille des portées. Ainsi, compte tenu de ce biais potentiel, si toutes les femmes faussement négatives avaient été supprimées, l'effet de l'infection par AMDV aurait été encore plus fort que celui estimé par notre modèle. Ce sont les premiers résultats montrant qu'une infection virale asymptomatique a un effet important sur le rendement reproducteur de l'hôte. La littérature indique que l'infection par des virus qui ne causent pas de mortalité massive peut affecter les hôtes de diverses manières, par exemple en réduisant les taux de recherche de nourriture et de migration ou en retardant la reproduction84,85. Malgré les effets potentiels de l'infection virale sur la reproduction, peu d'études ont examiné son impact sur la reproduction chez la faune sauvage. Par exemple, les cygnes de Bewick (Cygnus columbianus bewickii) infectés par l'influenza aviaire faiblement pathogène ont été observés chez les jeunes moins souvent que les cygnes non infectés84. Chez les primates non humains infectés par le virus Zika et les blaireaux infectés par le gammaherpèsvirus Mustélidé 1 (Meles meles), certaines femelles ne parviennent pas à mener à terme leurs grossesses86,87.

Cette étude fait progresser notre compréhension des infections virales asymptomatiques en tant que facteurs de population chez la faune. La réduction de la reproduction dans les populations infectées par AMDV peut affecter les densités de population de visons dans les aires de répartition introduites et indigènes. Une diminution des densités de vison d'Amérique a été observée dans certaines régions d'Europe et d'Amérique du Nord24,88, ayant potentiellement été affectées par une augmentation de la prévalence de l'AMDV. L'effet de l'AMDV sur la dynamique des populations aurait pu être substantiel car la prévalence de l'AMDV est élevée certaines années et certaines régions : chez le vison d'Amérique sauvage en Europe, la prévalence variait de 3 à 83 %37,40,42, tandis que chez le vison indigène populations au Canada, il variait de 29 à 94 %39,89,90. La prévalence de l'AMDV dans les populations de visons sauvages est en outre affectée par les intensités locales d'élevage de visons, étant plus élevée dans les zones comptant un grand nombre de fermes ou avec un grand nombre de visons élevés dans des fermes37,90. L'AMDV est répandu chez les visons d'élevage dans le monde entier et des éclosions régulières de MA sont observées91,92. Ainsi, dans les années et les sites de forte prévalence dans les fermes, le rendement reproducteur chez le vison sauvage peut être sévèrement réduit, ce qui pourrait potentiellement être responsable des fluctuations observées dans la taille des populations sauvages (par exemple, la fluctuation observée en Biélorussie93).

Nos résultats indiquent également les conséquences potentielles de la circulation de l'AMDV pour les carnivores autres que le vison d'Amérique, car les agents pathogènes introduits avec des espèces envahissantes, qui peuvent devenir des réservoirs, se propagent généralement aux espèces indigènes94. Ainsi, l'introduction et le maintien d'AMDV dans l'environnement par le vison d'Amérique sauvage pourraient potentiellement affecter négativement les mustélidés indigènes en réduisant leur capacité de reproduction. Des preuves sérologiques de la présence d'AMDV ont été trouvées chez la plupart des mustélidés en Europe et en Amérique du Nord, ainsi que chez d'autres carnivores, par exemple le raton laveur (Procyon lotor), la mouffette rayée (Mephitis mephitis) et le lynx roux (Lynx rufus)38,39,43, 95,96. La prévalence de l'AMDV chez diverses espèces de carnivores s'est avérée atteindre jusqu'à 71 %39,43. Chez le furet, l'AMDV provoque un syndrome de dépérissement similaire à celui du vison d'Amérique97 ; ainsi, il est probable que l'AMDV aura un impact similaire sur la production de reproduction chez les mustélidés indigènes. L'impact de l'AMDV sur le rendement reproducteur peut être particulièrement important pour la conservation du vison d'Europe en voie de disparition. En Espagne, ce virus a augmenté de prévalence chez le vison d'Europe dans les années 2000-2012, quoique de manière non significative98, mais cela pourrait accélérer la chute des effectifs de vison d'Europe. La prévalence de l'AMDV chez deux autres espèces de mustélidés (la martre martre Martes foina et le putois Mustela putorius) est également relativement élevée43, et les populations des deux espèces pourraient également être affectées négativement par le déversement de l'AMDV par le vison d'Amérique.

Les résultats de la présente étude ont montré qu'une infection virale asymptomatique affectait fortement la reproduction de l'hôte. D'autres virus circulent également chez les espèces sauvages (chez le vison, par exemple, le virus de la maladie de Newcastle, les astrovirus MiAstV ou SMS-AstV et le virus de la maladie de Carré)99,100,101, et s'ils ont également des effets similaires sur leurs hôtes, la circulation des virus dans les populations pourrait potentiellement réguler Les dynamiques de population. L'introduction de nouveaux virus, tels que le SRAS-COV-2, qui a été enregistré dans des élevages de visons dans de nombreux pays et a été transmis au vison sauvage102, peut entraîner une baisse supplémentaire du rendement reproducteur de l'hôte. L'introduction et la propagation de nouveaux virus entre les espèces d'élevage et les espèces introduites et leurs retombées sur les espèces indigènes peuvent réduire considérablement la santé de l'écosystème. L'importance de l'approche One Health, qui considère la santé des personnes, des animaux domestiques et sauvages, des plantes et de l'environnement au sens large comme interdépendants et étroitement liés103, a ainsi été réaffirmée au cours de cette étude.

En conclusion, nous avons démontré un lien négatif entre l'infection à AMDV et la taille de la portée dans les populations de visons sauvages. Plus précisément, nos données suggèrent que l'infection virale pourrait gravement affecter le taux de survie des petits au sein des portées. Comme il n'y a que des preuves limitées de l'effet de l'AMDV sur les populations sauvages de visons d'Amérique, cette étude comble une importante lacune dans les connaissances. Nous avons également montré qu'une grande partie de la variation de la taille des portées chez les femelles était façonnée par les caractéristiques des femelles - la taille et l'âge. Une comparaison des effets de l'AMDV et des caractères femelles sur la reproduction chez le vison sauvage et d'élevage met en lumière une sélection naturelle agissant sur la faune qui contraste avec la sélection artificielle dans les élevages. Cette étude a amélioré notre compréhension des menaces posées par la propagation des virus à la faune à partir d'animaux d'élevage, soulignant que la circulation du virus dans la faune, même en l'absence de manifestation clinique, peut être un moteur important de la dynamique des populations dans la faune indigène, y compris en voie de disparition. espèces.

Les ensembles de données utilisés et/ou analysés au cours de la présente étude sont disponibles auprès de l'auteur correspondant sur demande raisonnable.

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Le matériel biologique pour l'étude a été collecté dans le cadre du projet européen Life + Polish Important Bird Areas no. LIFE09 NAT/PL/000263. Les auteurs sont reconnaissants à E. Bujko, D. Chilecki, E. Hapunik, A. Niemczynowicz pour leur assistance technique avec les dissections animales et www.englishpad.pl pour corriger l'anglais dans le manuscrit. L'étude a été soutenue par le projet n° 2016/23/B/NZ8/01010 financé par le National Science Centre, Pologne.

Institut de recherche sur les mammifères, Académie polonaise des sciences, 17-230, Białowieża, Pologne

Andrzej Zalewski, Hanna Zalewska & Marta Kołodziej-Sobocińska

Département des biosciences vétérinaires, Faculté de médecine vétérinaire, Université d'Helsinki, Agnes Sjöbergin Katu 2, 00790, Helsinki, Finlande

Jenni ME Virtanen & Tarja Sironen

Département de virologie, Faculté de médecine, Université d'Helsinki, Haartmaninkatu 3, 00290, Helsinki, Finlande

Jenni ME Virtanen & Tarja Sironen

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AZ, a conçu et conçu l'étude ; AZ, MK-S. effectué la collecte de matériel et de données, AZ, JMEV, HZ, TS, MK-S. effectué une enquête et une analyse des données, AZ a effectué des analyses statistiques et rédigé le manuscrit, Tous les auteurs ont examiné la version finale du manuscrit et ont donné leur consentement pour la publication.

La correspondance est Andrzej Zalewski.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Zalewski, A., Virtanen, JME, Zalewska, H. et al. L'infection virale asymptomatique est associée à un taux de reproduction inférieur de l'hôte dans les populations de visons sauvages. Sci Rep 13, 9390 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-36581-8

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Reçu : 06 avril 2023

Accepté : 06 juin 2023

Publié: 09 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-36581-8

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